Frequency of enteric protozoa and helminths in vegetables in Bauru, midwest region of the São Paulo State

 

Janaina Regina Léllis²

Natássia Carolina Esposito Rosa³

Armando Castello Branco Jr.⁴

¹Mestranda. Depto. Patologia e Medicina Legal. Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo (USP), campus de Ribeirão
Preto – Ribeirão Preto-SP, Brasil.
²Mestranda. Depto. Doenças Tropicais e Diagnóstico por Imagem. Faculdade de Medicina de Botucatu, Universidade Estadual Paulista “Julio de
Mesquita Filho” (UNESP), campus de Botucatu – Botucatu-SP, Brasil.
³3Doutor. Universidade Federal do Triângulo Mineiro (UFTM), campus de Iturama – Iturama-MG, Brasil.

Instituição: Universidade Federal do Triângulo Mineiro (UFTM) campus de Iturama – Iturama-MG, Brasil.

Recebido em 02/05/2019
Artigo aprovado em 18/08/2019
DOI: 10.21877/2448-3877.201900843

INTRODUÇÃO

O elenco de enteroparasitos humanos é vasto e diversificado envolvendo comumente não apenas bactérias e vírus mas também protozoários e helmintos. O parasitismo intestinal causado pelos dois últimos grupos ocorre em quase 25,0% da população mundial, com maior frequência nas regiões tropicais.^(1,2) Embora o quadro sintomatológico mais frequente seja diarreia branda ou moderada tem-se que a consequente desidratação é o maior risco para crianças e idosos.⁽²⁾

Diversos aspectos influenciam a infecção por entero­parasitos no homem, destacando-se seus hábitos higiênicos, comportamento, educação e grau de informação, além do estado nutricional e da resposta imunológica. Da mesma forma, também têm influência as condições socio­eco­nômicas e as políticas sanitárias adotadas.⁽²⁾

É hábito comum na população humana a ingestão de diversas hortaliças, muitas delas in natura. O fato de que muitas vezes estas hortaliças são mal lavadas expõe o homem à infecção por diversos patógenos, inclusive hel­mintos e protozoários. A possibilidade de infecção via hortaliças contaminadas vem sendo avaliada por diversos autores há muito tempo.^(3,4)

A transmissão de enteroparasitos envolve diversos fatores tais como mãos contaminadas, frequência dos parasitos em alimentos como verduras e também no solo, a presença de moscas e outros insetos sinantrópicos, veto­res mecânicos, e especialmente a veiculação hídrica.⁽⁵⁾ Esta última é muito comum devido ao lançamento de esgotos domésticos in natura nos cursos d´água a despeito de uma vasta legislação existente no Brasil. Esta prática acarreta ainda o comprometimento dos cursos d’água.^(6,7,8)

Os cursos d´água de Bauru, no interior de São Paulo, têm seu uso não só para o abastecimento público mas também para a agricultura na irrigação de diversas culturas, inclusive hortaliças. Estes alimentos, se contaminados e comercializados, podem ter uma grande expressão como veículos de transmissão de parasitos, dependendo da frequência destes em hortaliças e da intensidade de seu consumo pela população.^(6,8)

As condições higiênicas das hortaliças dependem de vários fatores, além da água de irrigação, tais como o tipo de adubo utilizado, a embalagem e os cuidados no processo de acondicionamento, os procedimentos de transporte desde as propriedades até os pontos de comer­cialização, além da higiene na manipulação e preparo destes alimentos.^(4,9)

O presente trabalho tem por objetivo a avaliação da frequência de enteroparasitos em hortaliças cultivadas no município, tendo como critério de inclusão a irrigação por água de riacho. A partir dos resultados obtidos, argumenta-se a possibilidade de haver algum potencial de transmissão de enteroparasitos pelas hortaliças.

Considerando-se que a alface é uma das hortaliças de maior consumo no Brasil^(10,11) e, na maioria das vezes, ingerida in natura, é relevante a investigação sobre a qualidade sanitária desta hortaliça. A despeito das dezenas de trabalhos versando sobre este assunto no país, salienta-se que, em quase duas décadas, pouco mais de uma dezena de trabalhos foi publicada sobre esta temática em apenas dez cidades do estado de São Paulo, sendo que a região avaliada mais próxima de Bauru fica cerca de 130 Km de distância. Desta forma, os resultados obtidos contribuem para o conhecimento da frequência destes parasitos na região e para o fortalecimento dos programas e campanhas de controle e profilaxia de infecções por enteropa­rasitos na macrorregião de Bauru.

 

MATERIAL E MÉTODOS

 

O presente projeto foi delineado de modo a gerar um quadro da frequência de enteroparasitos no período amos­trado em cada tipo de estabelecimento que comercializava a hortaliça.

Foram verificadas as redes de supermercados que operavam na cidade de Bauru. Por razões éticas, as redes eleitas foram denominadas A, B, C, D e E. Foi selecionada uma unidade de cada rede para fazer a amostragem semanal de um pé (uma touceira) de alface crespa (Lactuca sativa) no período de outubro a dezembro. Todos os supermercados avaliados comercializavam alfaces cultivadas com irrigação tradicional com água de riacho.

Ao longo dos meses de janeiro e fevereiro foi realizado um levantamento de produtores e intermediários de hortaliças no Ceagesp (Companhia de Entrepostos e Armazéns Gerais de São Paulo) e nas feiras livres de diferentes regiões do município de Bauru, com visitas técnicas e entrevistas com os proprietários. Nas entrevistas foram verificadas as condições dos proprietários (produtor ou intermediário) e o tipo de irrigação das hortaliças.

Foi analisada uma amostra semanal de um pé (uma touceira) de alface (Lactuca sativa) de cada produtor rural no período de março a maio. Por razões éticas, os produtores avaliados foram denominados A, B, C, D, E, F, G, H e I.

Todas as alfaces analisadas dos nove produtores feirantes foram cultivadas de forma tradicional com irrigação por água de riacho.

As amostras de hortaliças tanto dos supermercados quanto das feiras livres foram embaladas individualmente em embalagens plásticas descartáveis e transportadas para análise laboratorial.

Cada amostra foi lavada folha a folha, com auxílio de um pincel chato descartável, número 13, em um recipiente plástico contendo 250 mL de solução aquosa de 0,6% de detergente neutro laboratorial (Extran®). Foi utilizada água mineral para as lavagens. As folhas mais externas foram descartadas antes da lavagem. As folhas tiveram toda sua superfície esfregada e, em seguida, foram suspensas, por cerca de dez segundos para escorrer completamente o líquido de lavagem para, então, serem descartadas. O líquido da lavagem de cada amostra de alface foi transferido para cálice de sedimentação, decantando então por vinte horas. Esta técnica é a mesma proposta por Hoffman, Pons e Janer,(12) com a adaptação da decantação original de duas horas para vinte horas para atender à logística disponível. Outros autores utilizam a mesma técnica com um período de decantação de 21(13) a 24 horas.^(14-16)

As lâminas foram montadas com o sedimento de cada cálice com auxílio de pipeta Pasteur, coradas com lugol na proporção de 1:1 (sedimento: lugol) e observadas ao microscópio óptico (objetivas de 10x e 40x). Cada sedimento foi examinado em triplicata.^(16-18)

A identificação dos parasitos foi baseada nos critérios e parâmetros apresentados por De Carli ⁽¹⁷⁾ quanto à morfologia de cistos de protozoários e ovos e larvas de helmintos.

A identificação dos parasitos presentes em alface e não diretamente de dejetos humanos levanta dúvidas sobre a correta identificação de dois grupos de nematoides. As larvas de ancilostomídeos encontradas podem não ser unicamente de parasitos de humanos, mas também de outros animais, de plantas ou até serem de vida livre. Assim, no presente trabalho, este grupo foi denominado pela superfamília Ancylostomoidea não podendo ser tratado como grupo de parasitos.

A mesma problemática existe para o diagnóstico de larvas de Strongyloides fora de seu hospedeiro natural devido à semelhança morfológica entre as espécies de parasitos de outros mamíferos e S. stecoralis.⁽¹⁾ Assim, no presente trabalho, este grupo foi denominado pela superfamília Rhabditoidea.

Os resultados sobre a frequência de contaminação entre as redes de supermercados, entre os produtores e entre supermercados e produtores foram analisados pelo teste de qui-quadrado (c2=0,05).

 

RESULTADOS

 

Supermercados

A escolha de uma unidade de cada rede de supermercados deveu-se ao fato de os fornecedores serem os mesmos para toda a rede. Assim, independente da unidade escolhida para amostragem da hortaliça o fornecedor seria o mesmo.

Foram analisados 55 pés de alface crespa no período de outubro a dezembro. Foi observada a presença dos enteroparasitos Ascaris lumbricoides e Giardia lamblia. Os nematoides ancilostomídeos e rabditoides podem até possuir representantes parasitas de humanos, mas a identificação morfológica foi inviável.

A frequência de G. lamblia, no período estudado, foi de 21,8%, sendo a mais alta, seguida por A. lumbricoides com 1,8%. As larvas de nematoides ancilostomídeos e rabditoides foram de 41,8% e 3,6%, respectivamente.

Na Tabela 1 também podem ser observados os resultados quanto à frequência de hortaliça contaminada comercializada por supermercado avaliado. Os grupos das larvas dos nematoides das Superfamílias Ancylostomoidea e Rhabditoidea não foram considerados nos cálculos de frequência de hortaliça contaminada. Embora a rede de supermercado A tenha apresentado 36,3% das amostras positivas para algum parasito, seguida pela rede E com 27,2% das alfaces contaminadas e as redes B, C e D com a mesma frequência de 18,2% das hortaliças comer­cia­lizadas contaminadas por algum enteroparasito, a análise estatística não revelou diferença significativa entre as fre­quências entre as redes de supermercado. No total, verificou-se que 23,6% das hortaliças analisadas dos supermercados estavam contaminadas.

 

Ceagesp e feiras livres

Todos os comerciantes do Ceagesp foram excluídos por se tratarem de intermediários que comercializam hortaliças compradas de produtores de áreas distantes da região de Bauru.

Nas feiras livres de Bauru foram levantadas vinte barracas de produtores de hortaliças da região de Bauru. Deste total, nove (45,0%) eram produtores que irrigavam suas culturas com água de riacho, sendo assim, selecionados para amostragem do presente trabalho.

Estes produtores selecionados operavam em diferentes feiras de Bauru, comercializando seus produtos em 17 das 43 feiras livres existentes no município. Assim, a análise destes produtores cobre um total de 39,5 % das feiras livres do município.

Foram analisados 94 pés de alface no período de março a maio. Foi observada a ocorrência dos seguintes entero­parasitos: Trichuris trichiura, Entamoeba coli e Giardia lamblia. Também foram encontradas larvas de nematoides, de Ancylostomoidea e Rhabditoidea (Tabela 2).

O enteroparasito presente em maior percentual de amostras de hortaliças, nas feiras livres, foi E. coli (6,4%) seguido por G. lamblia e T. trichiura com 2,0% e 1,0% de ocorrência, respectivamente. As larvas de ancilostomídeos tiveram a frequência de 41,5% enquanto que as de rabditoides apresentaram 2,0% de ocorrência.

Na Tabela 2 observa se que os grupos das larvas de Ancylostomoidea e Rhabditoidea não foram considerados nos cálculos de frequência de hortaliça contaminada. Assim, foi detectado que 22,2% das alfaces produzidas e comercializadas pelo produtor D estavam contaminadas por algum enteroparasito. O segundo produtor com maior frequência de hortaliça contaminada foi o produtor I com 20,0% de contaminação. Seguiram-se os produtores E com 10,0% e os produtores A e B, ambos com 8,3% de alfaces contaminadas. A análise estatística, no entanto, não revelou diferença significativa entre as frequências de hortaliças contaminadas entre os produtores. No total, verificou-se que 7,4% das alfaces analisadas estavam contaminadas. A análise estatística também não revelou diferença significativa entre as frequências de hortaliças contaminadas entre supermercados e feiras.

DISCUSSÃO

 

A frequência de enteroparasitos em hortaliças é reportada em diversas localidades brasileiras com grande variação de frequência e de espécies refletindo condições locais de saneamento, higiene na produção, transporte e manuseio do produto bem como a qualidade da água utilizada para irrigação,^(8,9,13) inclusive no estado de São Paulo.^(4,7,19,20)

A contaminação de 23,6 % das alfaces analisadas de supermercados, verificada no presente trabalho, está similar aos resultados reportados em alfaces analisadas de supermercados de Lages-SC⁽²¹⁾ (22,1% de contaminação de alfaces), e, no estado de São Paulo, em alfaces de varejões em Presidente Prudente-SP⁽²⁰⁾ (21,7% e 20% de contaminação).

A grande maioria dos trabalhos, analisando alfaces de estabelecimentos comerciais como mercados, supermercados e varejões em diversos municípios brasileiros, reporta resultados superiores aos valores aqui verificados. Estes valores oscilam de 32% em Santos-SP⁽⁷⁾ até 100% de contaminação em alfaces de mercados e quitandas em Quatá-SP.⁽¹⁴⁾ Na verdade, na maioria dos relatos, a fre­quência de alfaces contaminadas em supermercados, mercados e varejões é superior a 70,0%.^(19,22,23)

São poucos os relatos de alfaces não contaminadas e comercializadas por supermercados ou vare­jões.^(15,24)  Estes resultados poderiam ser devidos não apenas aos cuidados desde o cultivo no campo até o estabelecimento comercial, mas também devido à variedade da alface.⁽¹⁵⁾ A arquitetura das folhas de alface de diferentes variedades poderia interferir na frequência de parasitos.⁽²⁵⁾

Comparando-se a contaminação de 7,4% das alfaces comercializadas nas feiras do município de Bauru, verificada no presente trabalho, com outros relatos descritos no estado de São Paulo, verifica-se em Bauru uma frequência maior do que a relatada em Sorocaba e em Ituverava, respectivamente 0,7% e 2,0% de contaminação das alfaces comercializadas nas feiras daqueles municípios.^(26,27) No entanto, em outros estados, como em Lages-SC, Terezinha-PI e em Barro-CE, os relatos revelaram frequên­cias mais altas, 11,5%, 34,1% e 90,9%, respectivamente.^(8,16,21)

Infelizmente, diversos trabalhos reportando frequên­cias de contaminação variada de 32%, 44%, 62,5%, 80% e 90% não reportaram a variedade de alface com que trabalharam, dificultando comparações sobre a influência deste parâmetro na frequência de parasitos.^(7,18,19,28) No entanto, num conjunto de nove trabalhos realizados com alface crespa, incluindo o presente, apenas em Ituverava foi relatada frequência de 2,0%.⁽²⁷⁾ Todos os demais reportaram frequências que oscilaram de 7,4% a 100% de contaminação nas alfaces crespas analisadas tanto de supermercados como feiras ou varejões.^{(8,14,16,21-23)} Os resultados não permitem conclusões sobre a relevância da estrutura da variedade da hortaliça na frequência de enteroparasitos humanos pois há outros aspectos envolvidos.

Quanto aos enteroparasitos encontrados no presente trabalho, tem-se que cistos de G. lamblia e de E. coli e ovos de A. lumbricoides e de T. trichiura são comumente reportados por diversos autores analisando alfaces, tanto de supermercados como de feiras e varejões.^{(7,8,14,16,18-23,27-30)}

A variação das frequências reportadas, no entanto, é grande. Por exemplo, enquanto que G. lamblia foi verificada, no presente trabalho, em 21,8% das amostras de alfaces crespas de supermercados e em apenas 2% das amostras das alfaces de feiras, em Salvador-BA foram reportados valores de 13,3% e 20% respectivamente em supermercados e feiras, também em alfaces crespas.⁽²²⁾

No estado de São Paulo, nos municípios de Quatá,⁽¹⁴⁾ São Carlos⁽¹⁹⁾ e Santos⁽⁷⁾ foram reportadas as frequências de 40%, 10% e 4% de G. lamblia, respectivamente, em alfaces analisadas de mercados.

A mesma variação de frequências se verifica para as outras espécies em várias localidades de diversos estados brasileiros. De qualquer forma, a presença de protozo­ários e helmintos enteroparasitos confirma o potencial de transmissão pelas hortaliças contaminadas.

As razões pelas quais estas espécies foram encontradas nas hortaliças é uma questão multifatorial. A análise da qualidade da água de irrigação, tanto no cultivo convencional como no cultivo por hidroponia, a verificação da frequência de formas infectantes no solo das produções convencionais e no adubo utilizado em cultivos orgânicos também precisa ser realizada.^(21,26) Outros aspectos como a qualidade das hortaliças ainda no solo e após a embalagem e o transporte até os pontos de comércio também precisam ser avaliados.⁽²⁶⁾

Outra questão relevante, apresentada no presente trabalho, é quanto à frequência de ancilostomídeos e de Strongyloides stercoralis. Estes parasitos são comu­mente reportados em frequência variada em hortaliças comer­cializadas em cidades de diferentes estados brasileiros.^{(7,8,18-20,24,26,28,30)} A questão é que as espécies de Strongyloides parasitos de outros hospedeiros mamíferos são muito semelhantes morfologicamente.⁽¹⁾ A sua identificação quando parasi­tan­do o hospedeiro correspondente é simples, mas quando as larvas são encontradas fora do hospedeiro, como no caso das alfaces, levanta a dúvida quanto à real identificação morfológica, como S. stercoralis, uma vez que há possibilidade de haver fezes de diferentes mamíferos hospedeiros na água de irrigação das hortaliças e/ou no solo do cultivo e até nas fezes usadas como adubo.^(15,22) A mesma situação é relevante para ovos e larvas de ancilostomídeos.⁽²⁹⁾

Alguns autores levantaram estas questões em trabalhos analisando diversas hortaliças como, por exemplo, em Ribeirão Preto-SP,⁽²⁴⁾ em Salvador-BA⁽²²⁾  e em Niterói-RJ.⁽²⁹⁾ Todos esses autores relembram que nem todas as larvas de nematoides em hortaliças são parasitos do homem. Muitas delas são, inclusive, de vida livre enquanto que várias podem ser parasitos de outros mamíferos e até de plantas.

Salienta-se assim a necessidade de maior atenção na identificação destes helmintos, pois a inclusão de parasitos de diferentes grupos de hospedeiros superestima a frequência destes parasitos assim como de suas parasi­toses no homem e dificulta a comparação de dados da literatura. Mesmo agregando-se categorias para permitir a comparação de dados da literatura, como o proposto por alguns autores,⁽²⁹⁾ incorre-se na superestimação dos resultados reais.

Felizmente, houve possibilidade de comparação de dados entre os resultados do presente trabalho com alguns autores. Assim, a frequência de ovos e larvas de ancilostomídeos em alfaces crespas analisadas de feiras e supermercados de Bauru-SP, igual a 41,5% e 41,8%, res­pectiva­mente, são bastante superiores aos valores reportados em alfaces crespas de feiras de Niterói-RJ(29) (4,8%) e de alfaces de feiras livres e supermercados de Salvador-BA,⁽²²⁾ respectivamente reportados como 20% e 26,6%.

Inversamente, a frequência de larvas de Rhabditoidea em alfaces analisadas de feiras livres e supermercados de Bauru/SP, respectivamente igual a 2% e 3,6%, mostraram-se bem inferiores aos valores reportados em alfaces de feiras livres de Niterói-RJ(42,9%).⁽²⁹⁾

De qualquer forma, os valores de frequência de larvas de Rhabditoidea e de ovos e larvas de ancilos­to­mí­deos não reflete, necessariamente, algum potencial de transmissão de enteroparasitos humanos.

 

 

CONCLUSÕES

 

Os resultados descritos permitem a comprovação da existência de espécies de protozoários e helmintos parasitos intestinais do homem em alfaces comercializadas em feiras livres e supermercados de Bauru/SP. Este aspecto associado à frequência de hortaliças contaminadas comprovam o potencial de transmissão destes parasitos para o homem pela ingestão in natura desta hortaliça.

O nível do potencial de transmissão assim como os mecanismos que levaram às frequências detectadas necessitam de avaliações mais detalhadas envolvendo diversos fatores não avaliados no presente trabalho.

 

 

Abstract

Objective: Evaluate the occurrence of enteroparasites in lettuces in farmers´markets and supermarkets. Methods: Fifty five heads of lettuce marketted in five supermarket franchises in Bauru/SP and 94 heads of lettuce produced by nine different farmers were analysed from October to December, 2016 and March to May, 2017, respectively. Lettuce samples were collected and processed weekly at the laboratory. Results: It was detected Ascaris lumbricoides, Trichuris trichiura, Giardia lamblia and Entamoeba coli. Nematode larvae of ancylostomoidea and rhabditoidea were detected too. G. lamblia was the most prevalent parasite. The contamination rate of vegetable from supermarkets ranged from 18,2% to 36,3% while the values from farmers´markets ranged from 8,3% to 22,2%. Conclusion: Results obtained suggest that vegetables may transmit enteroparasites in urban areas. The level of this potential depends on non evaluated aspects such as food hygiene and viability of parasite life stages.

 

Keywords

Vegetables; parasites; helminths; protozoa

 

 

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Correspondência

Armando Castello Branco Jr.

Universidade Federal do Triângulo Mineiro – UFTM,

campus de Iturama

Avenida Rio Paranaíba, 1295, Centro

38.280-000 – Iturama-MG, Brasil

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