Strongyloides stercoralis and other intestinal parasites in human populations of northern Paraná region identified by using different parasitological methods

 

Larissa Rodrigues Bosqui¹                            

Verônica Lopes Pereira²

Luiz Antonio Custódio₃

Maria Cláudia Noronha Dutra de Menezes⁴

Valter Abou Murad⁵

Ricardo Sergio Almeida⁶

Wander Rogério Pavanelli⁴

Ivete Conchon-Costa⁴

Julia Maria Costa-Cruz⁷

Idessania Nazareth Costa⁴    

 

¹Mestre – Departamento de Ciências Patológicas – CCB, Laboratório de Parasitologia Experimental, Universidade Estadual de Londrina, PR, Brasil.

²Graduando de Medicina – Universidade Estadual de Londrina, PR, Brasil.

³Doutor.  Ambulatório de Especialidades do Hospital Universitário de Londrina, Paraná, Brasil.

⁴Doutor (a) – Departamento de Ciências Patológicas – CCB, Laboratório de Parasitologia Experimental, Universidade Estadual de Londrina, PR, Brasil.

⁵Especialista – Ambulatório de Especialidades do Hospital Universitário de Londrina, Paraná, Brasil.

⁶Doutor. Departamento de Microbiologia, Universidade Estadual de Londrina, PR, Brasil.

⁷Doutora – Laboratório de Diagnóstico de Parasitoses, Universidade Federal de Uberlândia, MG, Brasil.

 

Instituição: Universidade Estadual de Londrina, Paraná, Brasil

Suporte financeiro: O estudo foi suportado pela Universidade Estadual de Londrina, PR, Brasil.

 

Artigo recebido em 17/08/2015

Artigo aprovado em 05/04/2016

 

Resumo

Objetivo: O objetivo deste estudo foi determinar a prevalência de Strongyloides stercoralis e outros parasitas intestinais em populações humanas na cidade de Londrina, Paraná, Brasil, utilizando quatro diferentes métodos parasitológicos. Métodos: Amostras de fezes frescas foram coletadas de voluntários (abril 2013 a maio de 2014) e processados usando os métodos de Hoffman, Pons e Janer, Faust, Kato-Katz e método de Rugai. A análise estatística foi realizada no SPSS usando teste do qui-quadrado. Resultados: Um total de 2.315 amostras foi analisado, de indivíduos com idade de 0 a maiores de 80 anos. Parasitas foram detectados em 19,31% da população estudada. A região sul da cidade teve o maior número de casos, com 61,3% da população com infecção parasitária e com odds ratio (OR) de 2,4. Os métodos de Faust e Rugai foram os mais eficientes na detecção de parasitas. S. stercoralis mostrou prevalência de 5,3% pelo método de Rugai. Conclusão: Este estudo enfatiza a importância do uso de vários métodos parasitológicos para detecção precisa de parasitas, e destaca a necessidade de uma investigação epidemiológica atualizada para fornecer dados locais relevantes para a contribuição para os programas de controle e minimização dos riscos para a saúde da população.

Palavras-chave

Análise parasitológica; Parasitos; Estrongiloidíase

 

 

 

INTRODUÇÃO

 

As parasitoses intestinais acometem mais de 30% da população mundial e representam um grave problema de saúde pública no Brasil. Os altos índices de positividade estão relacionadas à falta de conhecimento e profilaxia associados à ausência do saneamento básico e nível socio­econômico, bem como o grau de escolaridade, a idade e os hábitos de higiene de cada indivíduo.^(1,2)

No Brasil, as enteroparasitoses ainda apresentam elevada prevalência. Entretanto, como em um mesmo país podemos encontrar áreas altamente desenvolvidas contrastando com áreas precárias, a prevalência e o espectro parasitário variam muito. Estima-se que 41,7 milhões de pessoas estão infectadas com Ascaris lumbricoides, 18,9 milhões por Trichuris trichiura e 32,3 milhões por ancilostomídeos.^(3,4)

Dentre as geo-helmintíases, a estrongiloidíase, infecção causada pelo nematódeo Strongyloides stercoralis, está entre as seis primeiras, principalmente em regiões tropicais e subtropicais do mundo. Esta posição refere-se apenas às infecções ativas, uma vez que o número de pessoas potencialmente expostas com quadro de infecção subclínico é muito maior.⁽⁵⁾ S. stercoralis apresenta ciclo monoxênico, no qual a larva filarioide atravessa a pele, alcança os pulmões e migra até o trato gastrointestinal do hospedeiro. Em casos de hiperinfecção, a larva se prolifera rapidamente e atinge intestino e pulmões, enquanto que, em quadros graves de infecção disseminada, as larvas podem ser encontra perinfecção pode acometer qualquer indivíduo, a forma disseminada é frequentemente vista em indivíduos imuno­comprometidos, podendo por vezes, ser fatal.⁽²⁾

No período de 1990 a 2009, a ocorrência relatada da infecção por S. stercoralis no Brasil foi de aproximadamente 5,5% nas cinco regiões brasileiras, o que caracteriza o país como uma área hiperendêmica.⁽⁴⁾ No estado do Paraná, foi demonstrado que os índices desta parasitose variam de 0,9% a 3,3% na população em geral,^(6,7) no entanto, são necessários trabalhos que relatem estes dados, visto que eles são escassos, especificamente na região norte do Paraná.

O diagnóstico ideal para a detecção de S. stercoralis é baseado no hidrotermotropismo, entretanto estes não são empregados na rotina laboratorial. Diante disso, acredita-se que os dados de prevalência deste parasito ainda sejam subestimados e pouco elucidados.⁽⁸⁾ Esses fatores contribuem para o diagnóstico incorreto ou tardio, o que dificulta o tratamento adequado.

Diante da importância dos estudos de prevalência envolvendo enteroparasitos e, principalmente, S. stercoralis, pelo caráter grave que assume em muitas situações e considerando ainda a escassez de dados que relatem essa prevalência em determinadas áreas da região norte do Paraná, o objetivo do presente estudo foi analisar a ocorrência de parasitos no município de Londrina, a partir da análise de amostras coproparasitológicas da população, utilizando quatro diferentes métodos parasitológicos.

 

MATERIAL E MÉTODOS

 

Este estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisa em Seres Humanos da Universidade Estadual de Londrina, n° 1494.2013-56.

Londrina está situada no norte do estado do Paraná, região Sul do Brasil. Trata-se de um município com 537.566 habitantes, com aproximadamente 13.181 habitantes da zona rural, sendo que 41,76% da população total é composta por idosos. É a segunda cidade mais populosa do estado. Situada entre 23º08’47” e 23º55’46” latitude sul e longitude entre 50º52’23” e 51º19’11” oeste. O clima é classificado como subtropical úmido (temperatura média de 22°C), com chuvas o ano todo.⁽⁹⁾

Segundo dados do Censo (2010),⁽¹⁰⁾ dentre as regiões norte, sul, leste, oeste, centro e rural, a região sul de Londrina destaca-se como a maior área residencial, apresentando uma grande concentração de conjuntos habita­cionais, seguida da região central, como a segunda região mais populosa da cidade.

Foram colhidas amostras fecais frescas de indivíduos provenientes das regiões sul, leste, centro e rural da cidade no período de abril de 2013 a maio de 2014 (após assinatura e consentimento do participante ou responsável).

As amostras fecais sem conservantes foram processadas no Laboratório de Extensão e Pesquisa de Entero­parasitoses (LEPEn), do Hospital de Clínicas da Universidade Estadual de Londrina, utilizando-se quatro métodos parasitológicos: Hoffmann, Pons & Janer,⁽¹¹⁾ Faust  et al.,⁽¹²⁾ Kato e Miura,⁽¹³⁾ modificado por Katz et al.,⁽¹⁴⁾ e Rugai et al.⁽¹⁵⁾ Para cada amostra foram preparadas três lâminas para posterior leitura por, no mínimo, dois examinadores, em microscópio de luz (Olympus, CH-2, Japão) em aumentos de 40, 100 e 400x.

Após a leitura, os resultados dos exames foram encaminhados para as unidades básicas de saúde (UBS) responsáveis por cada bairro, para posterior encaminhamento ao profissional especializado para um tratamento, quando necessário.

 

Análise estatística

A análise estatística foi realizada com auxílio do software SPSS versão 20.0. Os dados foram apresentados em frequência absoluta e relativa. Os testes aplicados para verificar a associação entre as variáveis foram: teste Qui-Quadrado, exato de Fisher e razão de verossimilhança. A partir das associações encontradas, um modelo de regressão logística foi estipulado. As variáveis: tempo em meses, região, gênero e faixa etária foram inseridas no modelo como preditoras, enquanto que a ocorrência de infecção, como desfecho; os resultados indicam a chance de ocorrência (odds ratio) de acordo com as características propostas e considerando um grupo de referência, apresentado como valor 1 nas tabelas. O nível de significância adotado foi p<0,05.

RESULTADOS

 

Em 2.315 amostras de fezes, de indivíduos de 0 a 99 anos, foram detectados parasitos em amostras de 19,31% (n=447) indivíduos, sendo que 50,3% (n=225) eram pertencentes ao gênero feminino e 49,7% (n=222) ao gênero masculino, com maior prevalência em crianças de 0-10 anos (4,4%) seguida de 11-20 anos (3,8%) como demonstrado na Tabela 1.

 

 

Foi observado que a região com maior concentração de casos positivos para enteroparasitos foi a região sul, com 61,3% (p<0,003) (Figura A), dado este, significan­temente diferente das demais regiões, além de apresentar razão de chances (OR) 2,4 vezes maior que a região central.

 

 

 

Figura A. Mapa da área estudada representada pelo número e percentual de casos por região, de abril 2013 a maio de 2014, em Londrina, PR.

 

A Tabela 2 demonstra o número de parasitos detectados (n=532), sendo que muitos dos indivíduos apresentaram quadro de poliparasitismo. Dentre os protozoários, os que apresentaram maior ocorrência em relação aos demais enteroparasitos encontrados nas regiões analisadas foram: Entamoeba coli – 36,8% (n=196), Endolimax nana – 141 (26,5%) (P <0,05). Para os helmintos: S. stercoralis – 5,3% (n=28) e ancilostomídeos –  3,8% (n=20) seguido de Ascaris lumbricoides – 3,4% (n=18). Porém, apresentam signifi­cância estatística, de acordo com a população distribuída nas regiões estudadas, os parasitos A. lumbricoides e Enterobius vermiculares – 13 (2,4%) (P <0,05). Os bairros pertencentes à região sul se destacaram por apresentarem o maior número de parasitos detectados, com um total de 328 (61,7%).

 

 

Segundo a análise comparativa entre os testes para­sitológicos aplicados, o método de Faust apresentou o maior número de detecção – 70,2 (n=394), tanto para o diagnóstico de protozoários quanto de helmintos. Foram observados 20,9% (n=117) de positividade utilizando o método de Rugai, principalmente na detecção de larvas de S. stercoralis. Estes dois métodos também apresentaram concordâncias com a detecção dos parasitos, como na identificação de Entamoeba histolytica/Entamoeba dispar (Tabela 3).

 

DISCUSSÃO

 

Considerando as parasitoses intestinais como um problema de saúde pública, principalmente em países em desenvolvimento, múltiplos fatores podem colaborar para a sua prevalência, tendo como questão chave as condições de saneamento básico.⁽¹⁶⁾ De acordo com os resultados obtidos neste trabalho, a positividade de indivíduos parasitados foi de 19,31%, índice bastante elevado quando se compara o período da análise em questão. Nossos resultados estão de acordo com El Fatni  et al.,⁽¹⁷⁾ quando se observam os índices de prevalência de enteroparasitos no Brasil, tanto nas áreas rurais quanto nas urbanas.

Vários fatores contribuem para os índices de positi­vidade e disseminação de parasitos. Animais domésticos são importante veículo de contaminação, principalmente em crianças, já que geralmente estão mais expostas.⁽¹⁸⁾ Além disso, apesar das ações de saneamento terem avançado nas últimas quatro décadas, ainda persistem em determinadas regiões do Brasil os agravos à saúde pertinentes à insalubridade do meio ambiente, especialmente os de veiculação hídrica. Alguns autores acreditam que o saneamento básico aliado à educação são os principais meios de minimizar os riscos de contaminação dos parasitos.⁽¹⁶⁾

Dados da Companhia de Habitação de Londrina (COHAB-LD) mostram que existem 23 ocupações irregulares espalhadas pela cidade, localizadas na maioria dos casos em regiões de fundos de vale nas áreas de preservação permanente.⁽¹⁹⁾ No presente estudo, das regiões estudadas, foi possível notar que a região sul de Londrina, Paraná, destacou-se quanto ao número de indivíduos para­sitados – 61,3% (P <0,003). A região sul possui 16 aglomerados, com a concentração de 1.450 famílias, representando 25,36% do total de famílias do município. Trata-se de uma região com um grande número de valetas de esgoto a céu aberto, acúmulo de lixo nos terrenos e córrego, sinais de odores e gases.⁽²⁰⁾

Desse modo, o número elevado de indivíduos para­sitados encontrados nos bairros da região sul pode ser explicado pela deficiência ou mesmo inexistência de rede de coleta e tratamento de resíduos.⁽¹⁹⁾ Segundo Aguiar-Santos et al.,⁽²¹⁾ a falta de saneamento ambiental é um dos principais fatores relacionados às doenças humanas no mundo, principalmente as de veiculação hídrica.⁽¹⁶⁾ Por outro lado, a erradicação de parasitos requer melhorias principalmente nas condições socioeconômicas e nas mudanças de hábitos.⁽²²⁾

Outro fator importante que está intimamente relacionado ao elevado índice de parasitoses é a falta de instrução da população.^(21,22)  Segundo a Secretaria Municipal de Assistência Social/Instituto de Pesquisa e Planejamento Urbano de Londrina – IPPULA (2008), a região sul apresenta alto índice de analfabetismo (12% a 17%). Acredita-se que a educação seja o principal fator para minimizar os graves problemas de saúde pública, pois o grau de instrução contribui no entendimento do processo de educação e saúde, especialmente nas medidas preventivas quanto às formas de transmissão parasitária.⁽²³⁾

Neste trabalho, a ocorrência de enteroparasitos foi semelhante para ambos os gêneros, não demonstrando, portanto, diferença entre eles. Apesar dos resultados não apontarem hipóteses que possam justificar maior frequência entre os gêneros, vale ressaltar que os cuidados adotados por homens e mulheres são diferenciados, sendo as mulheres as que mais procuram os serviços de saúde para a realização de exames de rotina.⁽²⁴⁾

Quanto à ocorrência de helmintos e protozoários em relação à faixa etária, foi observado, mesmo sem diferença significativa, que o grupo de crianças de 0-10 anos de idade apresentou o maior número de casos, representado por 101 (22,6%) e com razão de chance 2,158 vezes maior que os idosos acima de 80 anos. As crianças e os adolescentes são os grupos mais vulneráveis ao contato com entero­parasitos,⁽²⁵⁾ estando mais expostos à contaminação em função do pouco ou nenhum conhecimento dos princípios básicos de higiene pessoal e do maior contato com o solo e com animais.⁽²²⁾

Entre os protozoários que são capazes de causar infecção grave, principalmente em crianças, destacou-se, neste trabalho, Giardia lamblia, com frequência de 14,1%. Dados similares foram observados pela análise de 9.924 laudos no município de Rolândia (janeiro 2010-abril 2014) e de 5.419 no município de Ibiporã (janeiro 2010-dezembro 2013) no estado do Paraná, onde a ocorrência de G. lamblia foi de 12,06% e de 24,48% respectivamente.⁽²⁶⁾ Fato preo­cupante, já que as enteroparasitoses, principalmente em escolares, são capazes de comprometer a produtividade, a capacidade física e mental, além de exercerem efeitos patológicos de forma direta sobre a saúde, agravando o estado nutricional do hospedeiro.^(23,27)

Nossos resultados demonstram uma maior detecção de protozoários (80,8%) em relação aos helmintos (19,2%). Este alto índice de protozoários pode ser multifatorial, podendo ser um bioindicador de contaminação fecal-oral e de condições sanitárias, visto que a água de consumo é o maior destaque para tal infecção.⁽²⁷⁾

Com relação à frequência de infecções por geo-helmintos, sabe-se que é influenciada por variáveis de natureza ambiental, podendo ser adquiridas por alimentos cultivados em solos contaminados, ausência de água de boa qualidade e de fossas, dejetos e detritos a céu aberto, solo úmido, altas temperaturas e até mesmo por meio dos animais domésticos.⁽²⁸⁾ Entre os helmintos encontrados, a maior prevalência, 28 (5,27%), foi observada para S. stercoralis. A estrongiloidíase no homem ocorre principalmente pela penetração ativa das larvas filarioides na pele íntegra, ou, ocasionalmente, através das mucosas, quando são deglutidas acidentalmente através de alimentos contaminados.⁽²⁹⁾ A elevada prevalência da estrongiloidíase em regiões tropicais e subtropicais facilita a transmissão e o caráter de cronicidade, o que pode originar formas graves de infecções, sobretudo em indivíduos imunocom­pro­metidos.⁽⁴⁾

No município de Ibiporã, estudo retrospectivo (janeiro de 2010 a dezembro de 2013) realizado pela nossa equipe demonstrou a ocorrência de 103 (9%) casos positivos para S. stercoralis, demonstrando a importância da estrongi­loidíase na região norte do Paraná.⁽²⁶⁾ Já na cidade de Londrina, a análise retrospectiva de 11.641 laudos realizada pela mesma equipe, em quatro anos (2009-2012), apontou apenas cinco (0,2%) casos de estrongiloidíase. Cabe enfatizar que o método utilizado na rotina laboratorial para esta detecção não era baseado no hidro­termo­tropismo das larvas (dados não mostrados). Diferentemente, no presente trabalho a ocorrência de S. stercoralis foi de 28 casos em um ano, realçando a importância da utilização de métodos específicos para o diagnóstico desta helmintíase. Esses casos foram detectados principalmente na região sul, como citado anteriormente, que é uma região com condições precárias de moradias. Apesar de S. stercoralis ser um geo-helminto, o número de casos detectados nas áreas rurais foi menor, o que pode ser justificado pelo avanço nas melhorias habitacionais de infra­estrutura, refletindo, conse­quentemente, nas práticas de higiene pessoal e doméstica. A diminuição do número de infecções por helmintos pode ser possivelmente compreendida pelo uso indiscriminado de drogas anti-helmínticas por parte da população em geral, que por vezes se automedicam.

Devido aos inúmeros métodos propostos para o exame parasitológico, é preciso que se conheçam as limitações, complexidade da técnica e baixa sensibilidade para o diagnóstico de determinados parasitos,⁽²⁹⁾ o que é justificado por De Carli,⁽³⁰⁾ pois em laboratórios de rotina é necessário empregar mais de um método de diagnóstico para detectar as formas parasitárias de protozoários e helmintos, principalmente quando há baixa carga parasitária.

Nos últimos anos, para trabalhos coprológicos realizados na cidade de Londrina foram empregados, além do método de Hofmann, Pons e Janer, outros métodos como Kato-Katz e Faust. Kato-Katz é muito utilizado nos Programas de Controle da Esquistossomose para detecção de Schistosoma mansoni, porém não é indicado para a detec­ção de larvas de helmintos e protozoários intestinais.⁽³⁰⁾  Faust é indicado para cistos de protozoários e ovos de ancilosto­mídeos.⁽²⁸⁾  Este método mostrou-se bastante sensível neste estudo, sendo responsável pelo maior número de detec­ção de parasitos no geral  – 70,2% (n=394). Já o método de Hoffman-Pons-Janer é a técnica mais utilizada em laboratórios de análises clínicas, onde sua utilização é justificada por abranger o diagnóstico de protozoários e helmintos, além de apresentar baixo custo.⁽²⁹⁾

Sabendo que a estrongiloidíase humana é uma infecção de condição negligenciada, sendo relatada com diferentes prevalências no Brasil, nós propusemos, para este trabalho, além das técnicas já citadas acima, a realização de uma quarta, a técnica de Rugai, especialmente para averiguar os casos positivos para S. stercoralis. Como citado anteriormente, e em concordância com a literatura, o método de Rugai apresentou maior sensibilidade para a detec­ção da larva deste parasito. Esta informação é de relevante importância pelo fato de evitar resultados falso negativos para o helminto quando se utilizam apenas técnicas ditas padrão na rotina. É fato que a utilização de água aquecida permite a captura de larvas devido ao termotropismo e hidrotropismo positivos; além disso, esse método possui baixo custo quando comparado a outros, podendo ser perfeitamente viável na rotina laboratorial.

É preciso destacar também que, em nossa pesquisa, houve detecção de 78 casos de coinfecção, sendo que 66 indivíduos estavam biparasitados e mais de dez polipa­rasitados (dados não mostrados), o que frequentemente é relatado por outros autores, onde a ocorrência de indivíduos poliparasitados, em estudos epidemiológicos, é comum, devido à disseminação desses parasitos e pela facilidade com que são transmitidos.^(23,29)

Por fim, diante dos resultados apresentados, S. stercoralis foi o mais detectado dentre os helmintos, pelo método de Rugai, na cidade de Londrina, Paraná. Com isso, ressalta-se a importância da utilização de diferentes métodos para que ocorra o diagnóstico mais preciso e, conse­quentemente, o tratamento adequado dos infectados. Além disso, dados de ocorrência de enteroparasitos são importantes para a avaliação da saúde pública de uma região, fornecendo subsídio para a implementação de programas de controle e, consequentemente, minimizar os danos que estes podem gerar à população.

 

Agradecimentos

Ao Laboratório de Extensão e Pesquisas em Enteroparasitoses (LEPEn), do Ambulatório do Hospital de Clínicas da Universidade Estadual de Londrina.

 

Abstract

Objective: The goal of this study was to determine the prevalence of Strongyloides stercoralis and other intestinal parasites in human populations in the city of Londrina, Paraná, Brazil, using four different parasitological methods. Methods: Fresh fecal samples were collected from volunteers (April 2013 to May 2014) and processed using the Hoffman, Pons and Janer, Faust, Kato-Katz and Rugai methods. Statistical analysis was performed in SPSS using a Chi-square test. Results: A total of 2,315 samples were analyzed, from individuals aged from zero to more than 80 years. Parasites were detected in 19.31% of the population studied. The southern region of the city had the highest number of cases, with 61.3% of the population harboring parasitic infection and with an odds ratio (OR) of 2.4. The Faust and Rugai methods were the most efficient at detecting parasites. S. stercoralis showed 5.3% prevalence using Rugai method. Conclusion: This study emphasizes the importance of using various parasitological methods for accurate detection of parasites, and highlights the need for updated epidemiological research to provide relevant local data for contribution to control programs and minimization of population health hazards.

 

Palavras-chave

Parasitological analysis; Parasites; Strongyloidiasis

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Correspondência

Larissa Rodrigues Bosqui 

Departamento de Ciências Patológicas – CCB,

 Laboratório de Parasitologia Experimental

 Universidade Estadual de Londrina

Rodovia Celso Garcia Cid Campus Universitário, Cx. Postal 6001

86051-990 – Londrina, PR, Brasil